rpcardioRational Pharmacotherapy in CardiologyРациональная Фармакотерапия в Кардиологии1819-64462225-3653«SILICEA-POLIGRAF» LLC10.20996/1819-6446-2018-14-4-591-597rpcardio-1730Research ArticlePOINT OF VIEWТОЧКА ЗРЕНИЯAbnormal Microcirculation and Red Blood Cell Function as a Cardiovascular Risk Factor in Metabolic SyndromeНарушения микроциркуляции и функционального состояния эритроцитов как фактор сердечно-сосудистого риска при метаболическом синдромеПодзолковВ. И.PodzolkovV. I.

Подзолков Валерий Иванович – доктор медицинских наук, профессор, зав. кафедрой факультетской терапии №2

119991, Москва, ул. Трубецкая, 8 стр. 2

Valery I. Podzolkov – MD, PhD, Professor, Head of Chair of Faculty Therapy №2

Trubetskaya ul. 8-2, Moscow, 119991

КоролеваТ. В.KorolevaT. V.

Королева Татьяна Вениаминовна – доктор медицинских наук профессор, кафедра факультетской терапии №2 лечебного факультета

119991, Москва, ул. Трубецкая, 8 стр. 2

Tatyana V. Koroleva – MD, PhD, Professor, Chair of Faculty Therapy №2

Trubetskaya ul. 8-2, Moscow, 119991

ПисаревМ. В.PisarevM. V.

Писарев Михаил Владимирович – кандидат медицинских наук, доцент, кафедра факультетской терапии №2 лечебного факультета

119991, Москва, ул. Трубецкая, 8 стр. 2

Mikhail V.Pisarev – MD, PhD, Associate Professor, Chair of Faculty Therapy №2

Trubetskaya ul. 8-2, Moscow, 119991

pisarev@gmail.comКудрявцеваМ. Г.KudryavtsevaM. G.

Кудрявцева Мария Георгиевна – аспирант, кафедра факультетской терапии №2 лечебного факультета

119991, Москва, ул. Трубецкая, 8 стр. 2

Maria G. Kudryavtseva – MD, Postgraduate Student, Chair of Faculty Therapy №2

Trubetskaya ul. 8-2, Moscow, 119991

ЗатейщиковаД. А.ZateyshchikovaD. A.

Затейщикова Дарья Александровна – кандидат медицинских наук, ассистент, кафедра факультетской терапии №2 лечебного факультета

119991, Москва, ул. Трубецкая, 8 стр. 2

Daria A. Zateyshchikova – MD, PhD, assistant professor, Chair of Faculty Therapy N2

Trubetskaya ul. 8-2, Moscow, 119991

Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова (Сеченовский Университет)РоссияI.M. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)Russian Federation201804092018144591597Copyright © Podzolkov V.I., Koroleva T.V., Pisarev M.V., Kudryavtseva M.G., Zateyshchikova D.A., 20182018Подзолков В.И., Королева Т.В., Писарев М.В., Кудрявцева М.Г., Затейщикова Д.А.Podzolkov V.I., Koroleva T.V., Pisarev M.V., Kudryavtseva M.G., Zateyshchikova D.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.rpcardio.online/jour/article/view/1730

The metabolic syndrome is a highly prevalent condition associated with increased cardiovascular risk in the population. Microvasculature is the terminal part of the cardiovascular system which primarily reacts to the increased secretion of the pro inflammatory adipokines typical for the metabolic syndrome. Microcirculation and blood cell abnormalities are the leading mechanisms of cardiovascular events development in this condition. Prevalence of microcirculation abnormalities and red blood cell dysfunction in metabolic syndrome and their role in the increased blood viscosity and cardiovascular events development are covered by the paper. The microcirculation abnormalities with a special focus on red blood cell dysfunction (impaired aggregation, stiffness) seen in metabolic syndrome and associated conditions are discussed in detail. The impact of abnormal red blood cell deformability (secondary to cholesterol accumulation in the cellular membranes) on the hemorheological abnormalities is revealed. Abnormal red blood cell surface charge due to proinflammatory changes associated with insulin resistance in diabetes mellitus is highlighted. These abnormalities lead to increased red blood cell aggregation and plasma viscosity that are the essential components of cardiovascular events pathogenesis. Their timely diagnosis is crucial for effective cardiovascular prevention.

Метаболический синдром характеризуется высокой распространенностью в популяции и оказывает выраженное негативное влияние на риск сердечно-сосудистых осложнений. Микрососудистое русло – терминальный отдел сердечно-сосудистой системы, который первым реагирует на избыточную секрецию провоспалительных адипокинов, типичную для метаболического синдрома. Ведущими механизмами реализации сердечно-сосудистых осложнений при данном заболевании являются нарушения микроциркуляции и состояния клеток крови. В статье рассматривается распространенность нарушений микроциркуляции и функционального состояния эритроцитов при метаболическом синдроме, их роль в повышении вязкости крови и патогенезе кардиоваскулярных катастроф. Подробно обсуждаются изменения микроциркуляторных характеристик крови, в том числе, обусловленных состоянием эритроцитов (агрегационных свойств, деформируемости), наблюдаемые при метаболическом синдроме и ассоциированных заболеваниях. Четко показан вклад нарушения деформируемости эритроцитов вследствие накопления холестерина в их мембране в изменение гемореологических характеристик. Особое внимание уделено изменениям поверхностного заряда эритроцитов, возникающим на фоне сахарного диабета за счет прогрессирования воспалительного процесса, ассоциированного с инсулинорезистентностью. Данные изменения способствуют повышению агрегации эритроцитов и вязкости плазмы – неотъемлемых звеньев патогенеза кардиоваскулярных осложнений. Своевременная их диагностика – ключ к эффективной сердечно-сосудистой профилактике.

метаболический синдромнарушения микроциркуляциивязкость кровиповерхностный заряд эритроцитовсердечнососудистый рискmetabolic syndromemicrocirculation abnormalitiesblood viscosityred blood cell surface chargecardiovascular riskReferencesO' Neill S., O'Driscoll L. Metabolic syndrome: a closer look at the growing epidemic and its associated pathologies. Obes Rev. 2015;16(1):1-12. doi: 10.1111/obr.12229.O' Neill S., O'Driscoll L. Metabolic syndrome: a closer look at the growing epidemic and its associated pathologies. Obes Rev. 2015;16(1):1-12. doi: 10.1111/obr.12229.Ахмеджанов Н.М., Бутрова С.А., Дедов И.И. и др. Консенсус российских экспертов по проблеме метаболического синдрома в Российской Федерации: определение, диагностические критерии, первичная профилактика, лечение. Рациональная Фармакотерапия в Кардиологии. 2010;6(4):599-606. doi: 10.20996/1819-6446-2010-6-4-87-89.Achmegdanov N.M., Butrusova S.A., Dedov I.I., et al. Russian experts’ consensus on metabolic syndrome problem in the russian federation: defenition, diagnosis criteria, primary prevention and treatment. Rational Pharmacotherapy in Cardiology. 2010;6(4):599-606. (In Russ.)Reaven G.M. Banting lecture 1988. Role of insulin resistance in human disease. Diabetes. 1988;37(12):1595-607.Reaven G.M. Banting lecture 1988. Role of insulin resistance in human disease. Diabetes. 1988;37(12):1595-607.Grundy S.M. Pre-diabetes, metabolic syndrome, and cardiovascular risk. J Am Coll Cardiol. 2012;59(7):635-43. doi: 10.1016/j.jacc.2011.08.080.Grundy S.M. Pre-diabetes, metabolic syndrome, and cardiovascular risk. J Am Coll Cardiol. 2012;59(7):635-43. doi: 10.1016/j.jacc.2011.08.080.Mottillo S., Filion K.B., Genest J., et al. The metabolic syndrome and cardiovascular risk a systematic review and meta-analysis. J Am Coll Cardiol. 2010;56(14):1113-32. doi: 10.1016/j.jacc.2010. 05.034.Mottillo S., Filion K.B., Genest J., et al. The metabolic syndrome and cardiovascular risk a systematic review and meta-analysis. J Am Coll Cardiol. 2010;56(14):1113-32. doi: 10.1016/j.jacc.2010. 05.034.Altabas V. Drug treatment of metabolic syndrome. Curr Clin Pharmacol. 2013;8(3):224-31. doi : 10.2174/1574884711308030009.Altabas V. Drug treatment of metabolic syndrome. Curr Clin Pharmacol. 2013;8(3):224-31. doi : 10.2174/1574884711308030009.Воробьева Е.Н., Фомичева М.Л., Воробьев Р.И. Взаимосвязь сердечно-сосудистых заболеваний и метаболического синдрома. Атеросклероз. 2015; 11(2):50-7.Vorobyeva E.N., Fomicheva M.L., Vorobiev R.I. Interrelation of cardiovascular diseases and metabolic syndrome. Atherosclerosis. 2015;11(2):50-7. (In Russ.)Gao W. Does the constellation of risk factors with and without abdominal adiposity associate with different cardiovascular mortality risk? Int J Obes (Lond) 2008;32(5):757-62. doi: 10.1038/sj.ijo. 0803797.Gao W. Does the constellation of risk factors with and without abdominal adiposity associate with different cardiovascular mortality risk? Int J Obes (Lond) 2008;32(5):757-62. doi: 10.1038/sj.ijo. 0803797.Eberly L.E., Prineas R., Cohen J.D., et al. Metabolic syndrome: risk factor distribution and 18-year mortality in the multiple risk factor intervention trial. Diabetes Care. 2006;29(1):123-30. doi: 10.2337/diacare.29.01.06.dc05-1320.Eberly L.E., Prineas R., Cohen J.D., et al. Metabolic syndrome: risk factor distribution and 18-year mortality in the multiple risk factor intervention trial. Diabetes Care. 2006;29(1):123-30. doi: 10.2337/diacare.29.01.06.dc05-1320.Reaven G.M. Insulin resistance: the link between obesity and cardiovascular disease. Med Clin North Am. 2011;95(5):875-92. doi: 10.1016/j.mcna.2011.06.002.Reaven G.M. Insulin resistance: the link between obesity and cardiovascular disease. Med Clin North Am. 2011;95(5):875-92. doi: 10.1016/j.mcna.2011.06.002.Blüher M. Adipose tissue dysfunction contributes to obesity related metabolic diseases. Best Pract Res Clin Endocrinol Metab. 2013;27(2):163-77. doi: 10.1016/j.beem.2013.02.005.Blüher M. Adipose tissue dysfunction contributes to obesity related metabolic diseases. Best Pract Res Clin Endocrinol Metab. 2013;27(2):163-77. doi: 10.1016/j.beem.2013.02.005.Alexopoulos N., Katritsis D., Raggi P. Visceral adipose tissue as a source of inflammation and promoter of atherosclerosis. Atherosclerosis. 2014;233(1):104-12. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2013.12.023.Alexopoulos N., Katritsis D., Raggi P. Visceral adipose tissue as a source of inflammation and promoter of atherosclerosis. Atherosclerosis. 2014;233(1):104-12. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2013.12.023.Rani V., Deep G., Singh R.K., et al. Oxidative stress and metabolic disorders: Pathogenesis and therapeutic strategies. Life Sci. 2016;148:183-93. doi: 10.1016/j.lfs.2016.02.002.Rani V., Deep G., Singh R.K., et al. Oxidative stress and metabolic disorders: Pathogenesis and therapeutic strategies. Life Sci. 2016;148:183-93. doi: 10.1016/j.lfs.2016.02.002.Peled N., Kassirer M., Shitrit D., et al. The association of OSA with insulin resistance, inflammation and metabolic syndrome. Respir Med. 2007;101(8):1696-701. doi: 10.1016/j.rmed.2007. 02.025.Peled N., Kassirer M., Shitrit D., et al. The association of OSA with insulin resistance, inflammation and metabolic syndrome. Respir Med. 2007;101(8):1696-701. doi: 10.1016/j.rmed.2007. 02.025.Gutterman D.D., Chabowski D.S., Kadlec A.O., et al. The Human Microcirculation: Regulation of Flow and Beyond. Circ Res. 2016;118(1):157-72. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.115.305364.Gutterman D.D., Chabowski D.S., Kadlec A.O., et al. The Human Microcirculation: Regulation of Flow and Beyond. Circ Res. 2016;118(1):157-72. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.115.305364.Liu Y., Gutterman D.D. Vascular control in humans: focus on the coronary microcirculation. Basic Res Cardiol. 2009;104(3):211-27. doi: 10.1007/s00395-009-0775-y.Liu Y., Gutterman D.D. Vascular control in humans: focus on the coronary microcirculation. Basic Res Cardiol. 2009;104(3):211-27. doi: 10.1007/s00395-009-0775-y.Belin de chantemele E.J., Stepp D.W. Influence of obesity and metabolic dysfunction on the endothelial control in the coronary circulation. J Mol Cell Cardiol. 2012;52(4):840-7. doi: 10.1016/j.yjmcc.2011.08.018.Belin de chantemele E.J., Stepp D.W. Influence of obesity and metabolic dysfunction on the endothelial control in the coronary circulation. J Mol Cell Cardiol. 2012;52(4):840-7. doi: 10.1016/j.yjmcc.2011.08.018.Подзолков В.И., Булатов В.П. Состояние микроциркуляции при артериальной гипертензии. В: Подзолков В.И., ред. Артериальная гипертензия. М: МИА; 2016.Podzolkov V.I., Bulatov V.P. The state of microcirculation in hypertension. In: Podzolkov VI, ed. Arterial hypertension. Moscow: MIA; 2016. (In Russ.)Fagrell B., Intaglietta M. Microcirculation: its significance in clinical and molecular medicine. J Intern Med. 1997;241(5):349-62.Fagrell B., Intaglietta M. Microcirculation: its significance in clinical and molecular medicine. J Intern Med. 1997;241(5):349-62.Pries A.R., Secomb T.W., Gessner T., et al. Resistance to blood flow in microvessels in vivo. Circ Res. 1994;75(5):904-15.Pries A.R., Secomb T.W., Gessner T., et al. Resistance to blood flow in microvessels in vivo. Circ Res. 1994;75(5):904-15.Cho Y.I., Mooney M.P., Cho D.J. Hemorheological disorders in diabetes mellitus. J Diabetes Sci Technol. 2008;2(6):1130-8. doi: 10.1177/193229680800200622.Cho Y.I., Mooney M.P., Cho D.J. Hemorheological disorders in diabetes mellitus. J Diabetes Sci Technol. 2008;2(6):1130-8. doi: 10.1177/193229680800200622.Baskurt O.K., Meiselman H.J. Blood rheology and hemodynamics. Semin Thromb Hemost. 2003;29(5):435-50. doi: 10.1055/s-2003-44551.Baskurt O.K., Meiselman H.J. Blood rheology and hemodynamics. Semin Thromb Hemost. 2003;29(5):435-50. doi: 10.1055/s-2003-44551.Popel A.S., Johnson P.C. Microcirculation and Hemorheology. Annu Rev Fluid Mech. 2005;37:4369. doi: 10.1146/annurev.fluid.37.042604.133933.Popel A.S., Johnson P.C. Microcirculation and Hemorheology. Annu Rev Fluid Mech. 2005;37:4369. doi: 10.1146/annurev.fluid.37.042604.133933.Baskurt O.K., Meiselman H.J. Erythrocyte aggregation: basic aspects and clinical importance. Clin Hemorheol Microcirc. 2013;53(1-2):23-37. doi: 10.3233/CH-2012-1573.Baskurt O.K., Meiselman H.J. Erythrocyte aggregation: basic aspects and clinical importance. Clin Hemorheol Microcirc. 2013;53(1-2):23-37. doi: 10.3233/CH-2012-1573.Pretorius E., Olumuyiwa-Akeredolu O.O., Mbotwe S., et al. Erythrocytes and their role as health indicator: Using structure in a patient-orientated precision medicine approach. Blood Rev. 2016;30(4):263-74. doi: 10.1016/j.blre.2016.01.001.Pretorius E., Olumuyiwa-Akeredolu O.O., Mbotwe S., et al. Erythrocytes and their role as health indicator: Using structure in a patient-orientated precision medicine approach. Blood Rev. 2016;30(4):263-74. doi: 10.1016/j.blre.2016.01.001.Banerjee R., Nageshwari K., Puniyani R.R. The diagnostic relevance of red cell rigidity. Clin. Hemorheol. Microcic. 1988; 19 (1): 21-24Banerjee R., Nageshwari K., Puniyani R.R. The diagnostic relevance of red cell rigidity. Clin. Hemorheol. Microcic. 1988; 19 (1): 21-24Radosinska J., Vrbjar N. The role of red blood cell deformability and Na,K-ATPase function in selected risk factors of cardiovascular diseases in humans: focus on hypertension, diabetes mellitus and hypercholesterolemia. Physiol Res. 2016;65 Suppl 1:S43-54.Radosinska J., Vrbjar N. The role of red blood cell deformability and Na,K-ATPase function in selected risk factors of cardiovascular diseases in humans: focus on hypertension, diabetes mellitus and hypercholesterolemia. Physiol Res. 2016;65 Suppl 1:S43-54.Gyawali P., Richards R.S., Hughes D.L., et al. Erythrocyte aggregation and metabolic syndrome. Clin Hemorheol Microcirc. 2014;57(1):73-83. doi: 10.3233/CH-131792.Gyawali P., Richards R.S., Hughes D.L., et al. Erythrocyte aggregation and metabolic syndrome. Clin Hemorheol Microcirc. 2014;57(1):73-83. doi: 10.3233/CH-131792.Soma P., Pretorius E. Interplay between ultrastructural findings and atherothrombotic complications in type 2 diabetes mellitus. Cardiovasc Diabetol. 2015;14:96. doi: 10.1186/s12933-015-0261-9.Soma P., Pretorius E. Interplay between ultrastructural findings and atherothrombotic complications in type 2 diabetes mellitus. Cardiovasc Diabetol. 2015;14:96. doi: 10.1186/s12933-015-0261-9.Lee B.K., Durairaj A., Mehra A., et al. Hemorheological abnormalities in stable angina and acute coronary syndromes. Clin Hemorheol Microcirc. 2008;39(1-4):43-51.Lee B.K., Durairaj A., Mehra A., et al. Hemorheological abnormalities in stable angina and acute coronary syndromes. Clin Hemorheol Microcirc. 2008;39(1-4):43-51.Brun J.F., Varlet-Marie E., Fedou C., Raynaud de mauverger E. Are metabolically healthy obese patients also hemorheologically healthy? Clin Hemorheol Microcirc. 2015;61(1):39-46. doi: 10.3233/CH-141868.Brun J.F., Varlet-Marie E., Fedou C., Raynaud de mauverger E. Are metabolically healthy obese patients also hemorheologically healthy? Clin Hemorheol Microcirc. 2015;61(1):39-46. doi: 10.3233/CH-141868.Vayá A., Martínez M., Dalmau J., et al. Hemorheological profile in patients with cardiovascular risk factors. Haemostasis. 1996;26 Suppl 4:166-70. doi: 10.1159/000217294.Vayá A., Martínez M., Dalmau J., et al. Hemorheological profile in patients with cardiovascular risk factors. Haemostasis. 1996;26 Suppl 4:166-70. doi: 10.1159/000217294.Vayá A., Hernández-Mijares A., Bonet E., et al. Association between hemorheological alterations and metabolic syndrome. Clin Hemorheol Microcirc. 2011;49(1-4):493-503. doi: 10.3233/CH2011-1499.Vayá A., Hernández-Mijares A., Bonet E., et al. Association between hemorheological alterations and metabolic syndrome. Clin Hemorheol Microcirc. 2011;49(1-4):493-503. doi: 10.3233/CH2011-1499.Zinchuk V.V. Deformability of erythrocytes: physiological aspects. Uspekhi Fiziologicheskikh Nauk. 2001;32(3):66-78. (In Russ.) [Зинчук В.В. Деформируемость эритроцитов: физиологические аспекты. Успехи Физиологических Наук. 2001;32(3):66-78.Zinchuk V.V. Deformability of erythrocytes: physiological aspects. Uspekhi Fiziologicheskikh Nauk. 2001;32(3):66-78. (In Russ.) [Зинчук В.В. Деформируемость эритроцитов: физиологические аспекты. Успехи Физиологических Наук. 2001;32(3):66-78.Stuart J. Erythrocyte rheology. J Clin Pathol. 1985;38(9):965-77. doi: 10.1136/jcp.38.9.965.Stuart J. Erythrocyte rheology. J Clin Pathol. 1985;38(9):965-77. doi: 10.1136/jcp.38.9.965.De Oliveira S., Saldanha C. An overview about erythrocyte membrane. Clin Hemorheol Microcirc. 2010;44(1):63-74. doi: 10.3233/CH-2010-1253.De Oliveira S., Saldanha C. An overview about erythrocyte membrane. Clin Hemorheol Microcirc. 2010;44(1):63-74. doi: 10.3233/CH-2010-1253.Barceló F., Perona J.S., Prades J., et al. Mediterranean-style diet effect on the structural properties of the erythrocyte cell membrane of hypertensive patients: the Prevencion con Dieta Mediterranea Study. Hypertension. 2009;54(5):1143-50. doi: 10.1161/HYPERTENSIONAHA.109.137471.Barceló F., Perona J.S., Prades J., et al. Mediterranean-style diet effect on the structural properties of the erythrocyte cell membrane of hypertensive patients: the Prevencion con Dieta Mediterranea Study. Hypertension. 2009;54(5):1143-50. doi: 10.1161/HYPERTENSIONAHA.109.137471.Kohno M., Murakawa K., Yasunari K., et al. Improvement of erythrocyte deformability by cholesterol-lowering therapy with pravastatin in hypercholesterolemic patients. Metab Clin Exp. 1997;46(3):287-91. doi: 10.1016/S0026-0495(97)90255-9.Kohno M., Murakawa K., Yasunari K., et al. Improvement of erythrocyte deformability by cholesterol-lowering therapy with pravastatin in hypercholesterolemic patients. Metab Clin Exp. 1997;46(3):287-91. doi: 10.1016/S0026-0495(97)90255-9.Weijers R.N. Lipid composition of cell membranes and its relevance in type 2 diabetes mellitus. Curr Diabetes Rev. 2012;8(5):390-400. doi : 10.2174/157339912802083531.Weijers R.N. Lipid composition of cell membranes and its relevance in type 2 diabetes mellitus. Curr Diabetes Rev. 2012;8(5):390-400. doi : 10.2174/157339912802083531.Banerjee R., Nageshwari K., Puniyani R.R. The diagnostic relevance of red cell rigidity. Clin Hemorheol Microcirc. 1998;19(1):21-4.Banerjee R., Nageshwari K., Puniyani R.R. The diagnostic relevance of red cell rigidity. Clin Hemorheol Microcirc. 1998;19(1):21-4.Shin S., Ku Y.H., Ho J.X., et al. Progressive impairment of erythrocyte deformability as indicator of microangiopathy in type 2 diabetes mellitus. Clin Hemorheol Microcirc. 2007;36(3):253-61.Shin S., Ku Y.H., Ho J.X., et al. Progressive impairment of erythrocyte deformability as indicator of microangiopathy in type 2 diabetes mellitus. Clin Hemorheol Microcirc. 2007;36(3):253-61.Бадалян К.Р., Василенко И.А., Федин А.И. Биофизические свойства эритроцитов периферической крови у больных с хронической ишемией мозга. Лечебное Дело. 2015;1:84-90.Badalyan K.R., Vasilenko I.A., Fedin A.I. Biophysical properties of peripheral blood erythrocytes in patients with chronic cerebral ischemia. Lechebnoye Delo. 2015;1:84-90 (In Russ.).Cowan A.Q., Cho D.J., Rosenson R.S. Importance of blood rheology in the pathophysiology of atherothrombosis. Cardiovasc Drugs Ther. 2012;26(4):339-48. doi: 10.1007/s10557-012-6402-4.Cowan A.Q., Cho D.J., Rosenson R.S. Importance of blood rheology in the pathophysiology of atherothrombosis. Cardiovasc Drugs Ther. 2012;26(4):339-48. doi: 10.1007/s10557-012-6402-4.Devereux R.B., Case D.B., Alderman M.H., et al. Possible role of increased blood viscosity in the hemodynamics of systemic hypertension. Am J Cardiol. 2000;85:1265-8. doi: 10.1016/S00029149(00)00744-X.Devereux R.B., Case D.B., Alderman M.H., et al. Possible role of increased blood viscosity in the hemodynamics of systemic hypertension. Am J Cardiol. 2000;85:1265-8. doi: 10.1016/S00029149(00)00744-X.Baskurt O.K., Yalcin O., Meiselman H.J. Hemorheology and vascular control mechanisms. Clin Hemorheol Microcirc. 2004;30(3-4):169-78.Baskurt O.K., Yalcin O., Meiselman H.J. Hemorheology and vascular control mechanisms. Clin Hemorheol Microcirc. 2004;30(3-4):169-78.Катюхин Л.Н. К объяснению механизма влияния сдвигового напряжения на вязкостные параметры крови в сосудах малого диаметра. Science Rise. 2014;5(4):24-9.Katyukhin L.N. To an explanation of the mechanism of the influence of shear stress on the viscous blood parameters in small diameter vessels. Science Rise. 2014; 5 (4): 24-9. (In Russ.)Yedgar S., Koshkaryev A., Barshtein G. The red blood cell in vascular occlusion. Pathophysiol Haemost Thromb. 2002;32(5-6):263-8. doi: 10.1159/000073578.Yedgar S., Koshkaryev A., Barshtein G. The red blood cell in vascular occlusion. Pathophysiol Haemost Thromb. 2002;32(5-6):263-8. doi: 10.1159/000073578.Maeda N., Seike M., Nakajima T., et al. Contribution of glycoproteins to fibrinogen-induced aggregation of erythrocytes. Biochim Biophys Acta. 1990;1022(1):72-8. doi: 10.1016/00052736(90)90401-9.Maeda N., Seike M., Nakajima T., et al. Contribution of glycoproteins to fibrinogen-induced aggregation of erythrocytes. Biochim Biophys Acta. 1990;1022(1):72-8. doi: 10.1016/00052736(90)90401-9.Сидельникова Н.С., Якусевич В.В., Петроченко А.С. Особенности реологических и микроциркуляторных показателей у пациентов с метаболическим синдромом. Ярославский Педагогический Вестник. 2012;2:91-7.Sidelnikova N.S., Yakusevich V.V., Petrochenko A.S. Features of rheological and microcirculatory indices in patients with metabolic syndrome. Yaroslavskiy Pedagogicheskiy Vestnik. 2012;2:91-7 (In Russ.)Громов А.А. Особенности электрических и вязкоупругих параметров эритроцитов у пациентов с артериальной гипертензией разной степени. Системные Гипертензии. 2012;9(4):59-64.Gromov A.A. Features of electrical and viscoelastic parameters of erythrocytes in patients with arterial hypertension of varying degrees. Sistemnyye Gipertenzii. 2012;9(4):59-64. (In Russ.)Курилович С.А. Электрические параметры и структура мембран эритроцитов при диффузных заболеваниях печени. Российский Журнал Гастроэнтерологии, Гепатологии, Колопроктологии. 2009;19(2):30-6.Kurilovich S.A. Electrical parameters and structure of erythrocyte membranes in diffuse liver diseases. Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2009;19(2):30-6. (In Russ.)Сурикова Т.П., Захарова В.Д., Королева Т.В. и др. Изучение зависимости заряда эритроцитов у больных сахарным диабетом в зависимости от тяжести его протекания. Астраханский Медицинский Журнал. 2012;2(7):206-7.Surikova T.P., Zakharova V.D., Koroleva Т.V., et al. The study of the dependence of the erythrocyte charge in patients with diabetes mellitus, depending on the severity of its course. Astrakhanskiy Meditsinskiy Zhurnal. 2012;2(7):206-7. (In Russ.)Кручинина М.В., Громов А.А., Паруликова М.В. и др. Возможности диагностики нарушений реологии у больных сахарным диабетом 2 типа. Современные проблемы науки и образования. 2017;5. [Цитировано 10.05.2018. Доступно на: http://www.science-education.ru/ru/article/view?id=26890.Kruchinina M.V., Gromov A.A., Parulikova M.V., et al. The possibilities of diagnosing rheology disorders in patients with type 2 diabetes mellitus. Modern problems of science and education. 2017; 5. [Cited by May 10, 2018. Available from: http://www.science-education.ru/en/article/view?id=26890. (In Russ.).Подзолков В.И., Королева Т.В., Брагина А.Е. и др. Изменение функционального состояния эритроцитов как компонент нарушения микроциркуляции при метаболическом синдроме. Рациональная Фармакотерапия в Кардиологии. 2018;14(2):184-9. doi: 10.20996/1819-6446-2018-14-2-184-189.Podzolkov V.I., Koroleva T.V., Bragina A.Е., et al. Change in the functional state of erythrocytes as a component of microcirculatory disorders in metabolic syndrome. Rational Pharmacotherapy in Cardiology. 2018;14(2):184-9. (In Russ.)Муравлева Л.Е. Зарядовый баланс эритроцитов крови больных с хроническим пиелонефритом и на фоне артериальной гипертензии. Фундаментальные Исследования. 2011;10-1:126-30.Muravleva L.E. Charge balance of erythrocytes of patients with chronic pyelonephritis and arterial hypertension. Fundamental'nyye Issledovaniya. 2011;10-1:126-30. (In Russ.)

The authors declare that there are no conflicts of interest present.